Bugatti 35 был создан на базе 30-й модели, но отличался укороченной до 2,41 м колесной базой и гоночным кузовом. Впервые появившись в соревновании на Большой приз Лиона, модель 35 принесла Bugatti статус одной из лучших компаний в мире, одержав с 1924 по 1931 год около 1800 побед в различных состязаниях. Двигатель автомобиля имел верхнее положение распредвала, на каждый цилиндр приходилось по 3 клапана, а коленвал вращался на пяти шариковых подшипниках. Барабаны тормозов с механическим приводом были сделаны из алюминия.

Модель постоянно получала многочисленные модификации. Стандартный Bugatti 35 имел двигатель 1,9 л и развивал мощность 95 л.с. На модификации 35А объем двигателя увеличился до 2,3 л, но из-за упрощенной конструкции мощность понизилась до 75 л.с. В 1927 году появился роторный нагнетатель, и мощность выросла до 120 л.с. (модификация 35Т), а на модели 35В - до 140 л.с.